Русский театр драмы в Казахстане открылся в 1933 году спектаклем «Любовь Яровая» по пьесе К. Тренёва в постановке режиссёра Ю.Л. Рутковского.

Первоначально театр находился в городе Семипалатинске, так как в Алма-Ате ещё не было достроено здание. В Алма-Ате театр сыграл первым спектакль «Страх» по пьесе А. Афиногенова. В 1964 году театру было присвоено имя Михаила Юрьевича Лермонтова.

С 1969 по 1974 год театром руководил режиссёр М.В. Сулимов. Под его руководством были поставлены такие спектакли, как «Две зимы и три лета» Ф. Абрамова, «Утиная охота» А. Вампилова и др. В 1975 году театру было присвоено звание академического. В 1983 году коллектив театра награждён орденом Дружбы народов.

В 1983–2020 годы театр возглавлял Р.С. Андриасян. Одной из его знаковых постановок является спектакль «Поминальная молитва» Г. Горина (1990). 

В 2000 году за плодотворную работу коллектив театра был награждён Почетной грамотой Комитета Культуры Республики Казахстан. В том же году спектакль «Эзоп» был удостоен Государственной Премии Республики Казахстан. В 2013 году прошли гастроли на сцене Московского Художественного Театра.

Театр активно участвует в казахстанских и международных фестивалях, таких как Международный фестиваль русских драматических театров «Соотечественник» (г. Саранск), Международный фестиваль «По шёлковому пути» (г. Мюльхайм, Германия), международный Театральный фестиваль Шёлкового пути (г. Сеул, Южная Корея), «Встречи в России» (г. Санкт-Петербург) и др.