Историю возникновения кукольного театра в Туле связывают с датой 10 февраля 1937 года. Тогда в Тульском театре юного зрителя художник Н.П. Чеков и актриса Н.А. Лисовская поставили в порядке творческого эксперимента первый кукольный спектакль «Сказки Пушкина» который был приурочен к столетию со дня смерти великого поэта. Успех постановки оказался ошеломляющим. В новый сезон ТЮЗа, 1 сентября 1937 года, состоялась ещё одна премьера – «Гусёнок» Н. Гернет и Т. Гуревич. В этом спектакле работала уже специально набранная театром кукольная группа (Т. Долгова, В. Заковрижкина, Р. Панкратова, Ю. Исаев). А в августе 1938 года в областной газете «Коммунар» впервые публикуется репертуар Театра кукол как самостоятельного коллектива, возникшего как «Театр в театре». Новый театр открылся 27 сентября 1938 года спектаклем «По щучьему велению» Е.Я. Тараховской. Первым директором назначили Анну Прокофьевну Чеснокову, начальника педагогической части ТЮЗа.
Первый день Великой Отечественной войны застал труппу театра на выезде в Сталиногорском (ныне Новомосковском) районе Тульской области, в Доме культуры посёлка Бобрик-Гора. Тульский театр кукол обслуживал мобилизационные пункты, бойцов, командиров и политработников Тульского гарнизона. На призывных пунктах и в частях Тульского гарнизона театр поставил 16 спектаклей. За июль было проведено 8 выездов в пионерские лагеря и показано 15 выездов спектаклей в ряде районов области. 16 октября 1941 года театр был ликвидирован, здание было передано Военторгу для столовой, а вся материальная часть переместилась в ТЮЗ.
Возобновил работу театр, как только в городе сняли осадное положение. Он оказался единственным тульским театральным учреждением, продолжавшим полноценно работать в годы войны. Первые спектакли состоялись в марте 1942 года. В 1944 году художественным руководителем театра была назначена В.М.Заковрижкина.
С 1946 года театр делил здание с филармонией и Домом народного творчества. В это время в театре работали художниками: Н.П.Чеков, М.П. и В.И. Смирновы. Для спектаклей «Мухомор-разбойник» и «Аленький цветочек» они создали новый тип тростевых кукол, существенно усложняя их механику. В 1953 году в спектаклях «Варвара-краса – золотая коса» и «Ванюша» впервые используются светящиеся краски. В праздничные дни начала 1957 года – премьера спектакля «Новогодняя ёлка» по пьесе, написанной специально для ТК (автором её стал новый артист драмтеатра В. Пацерин).
В 1958 году новым главным режиссёром стал И.М. Жигунов. Его спектакль по пьесе А. Гензель «Рыжик» оформляет М.Н. Фирстова, дочь Н. П. Чекова – создателя ТК. С осени 1960 года главрежем являлась приехавшая из Тамбова Н.И. Никифорова. В марте 1963 года в должности директора утверждён И.М. Москалёва. Первая его постановка – «Дед Мороз» В.Шуриновой становится первым спектаклем в истории театра, который играется двумя составами, для этого создаются два комплекта кукол. В том же 1963 году здание театра признали аварийным. В связи с этим ТК получает помещение на втором этаже в доме по Советской, 62/15, где размещается и доныне. В 1965 году ТК трижды выступает на Центральном телевидении (со спектаклями «Кот-гусляр», «Волшебная лампа Аладдина», «Приключения Чипполино»), и в этот момент завязывается дружба с редактором детского вещания ЦТ З.Кисляковой. В соавторстве с М.Волынцом она напишет специально для ТК несколько пьес. Первой будет «Приключения муравья Ферды и жука Футлика» по книге чешского писателя Сикоры, где постановщик впервые и решительно откажется от использования традиционной ширмы-коробки.
Необыкновенно памятным для театра стал октябрь 1978 года, когда в Туле проходили масштабные торжества в связи со 150-й годовщиной со дня рождения Л.Н.Толстого. По инициативе театра кукол программу Всероссийского фестиваля спектаклей по произведениям писателя дополнили кукольной программой. Специально к этому событию И.Москалёв и художник М. Фирстова ставят спектакль «Филипок» С. Прокофьевой и Г. Сапгира, в котором используются плоскостные куклы-«дергунчики», а декорация напоминает детскую книжку-раскладушку.
Настоящий творческий подъём коллектива театра начался в 1997 году с приходом нового директора Н.А. Рязанцевой.
Театр более 60-ти лет располагается на перекрёстке улицы Советской и проспекта Ленина, в здании, которое является архитектурным памятником истории и культуры регионального значения (Тульской области). Внутри сохранилась чугунная лестница начала XIX века с рельефным узором, напоминающим вытканный коврик.
В 2020-е годы каждый театральный сезон появляется 3-4 новых спектакля. В общей сложности в текущем репертуаре более полусотни спектаклей, рассчитанных на самые различные вкусы и возрасты. Театр работает в разных жанрах: на его афишах мюзиклы, скоморошины, клоунады, драма, кукольный балет, детская опера, шоу ростовых кукол, интерактивные спектакли-игры, мобильные спектакли для одного зрителя и уличных представлений. В репертуаре также представлены классики мировой драматургии (У. Шекспир, Ж.Б. Мольер, Б. Брехт, Ш. Перро, братья Гримм, Х.К. Андерсен), русской литературы (народные сказки, А. Пушкин, А. Островский, А. Толстой, П. Бажов, Н. Гоголь) и современные «хиты» детской и взрослой литературы (произведения А. Линдгрен, А. Грина, Н. Носова, К. Чуковского, А. Толстого и др.). Особой популярностью пользуются спектакли для взрослых зрителей: «Ах, эти милые грешницы» режиссёра С. Мозгового, «Гортензия в Париже» Д. Ленского режиссёра В. Глазкова, «Иванов» А. Чехова режиссёра О. Трусова, «Шалости Купидона (Любовь втроём)» автор и режиссёр В. Глазков, «Этот безумный, безумный, безумный день!» К. Маньё, режиссёра В. Глазкова. В год создаётся от 3 до 4 новых спектаклей, а всего их в репертуаре более пятидесяти.
Тульских кукольников хорошо знают и любят не только в России, но и за её пределами. Театр с воодушевлением принимали в Германии и США, Италии и Австрии, в Сербии и на Сицилии, в ближнем зарубежье: Беларуси, Молдове, Украине.