В 2001 году в театре открылся «Музей театральной куклы имени А.А. Веселова». На должность заведующего музеем была принята И.П. Бойкова, которая формировала музейную коллекцию и популяризировала музей. Большую помощь в создании сменных экспозиций и выставок Музея театральной куклы оказывали художники театра Е.Л. Луценко и А.Н. Ечеин.

Первоначально основой музейной коллекции послужили книги, афиши, буклеты, программки, видеозаписи спектаклей российских театров кукол из собрания А.А. Веселова переданные его вдовой О.А. Веселовой в 1996 году. Затем собрание пополнилось книгами из библиотеки В.А. Вольховского. 

Постоянно действующая экспозиция музея разместилась на переоборудованном чердаке театра. В неё вошли куклы и декорации из спектаклей, уже снятые с репертуара театра. Сегодня коллекция начитывает более 700 предметов. Самыми ценными экспонатами считаются куклы из спектаклей В.А. Вольховского, чьё имя с 2005 года носит Воронежский государственный театр кукол.

Выставки музея были представлены в испанском городе Талосе (2005), Бахрушинском музее (2010, 2016), городах Воронежской области. 

В ныне действующей экспозиции представлена сценография спектаклей: «Мёртвые души», «Карьера Артуро Уи», «Озёрный мальчик», «Дон Жуан», «Краса ненаглядная», «Урок для красной шапочки». В фойе 2 и 3 этажа театра работают сменные выставки эскизов к спектаклям театра. Проводятся мастер-классы актёров театра, творческие встречи, театрализованные экскурсии по театральному закулисью. 

В 2024 году в музее была организована большая выставка к 85-летию В.А. Вольховского.