Музей Российского государственного академического театра драмы имени Фёдора Волкова был основан в 1934 году по инициативе художника театра А. Ипполитова и директора П. Нечаева. В 1937 году в результате реорганизации Ярославской художественной галереи в театральный музей был передан весь фонд, связанный с историей театра: афиши и программы с середины XIX века до 1907 года, а также материалы 1900 года, посвящённые празднованию 150-летия русского театра. Эти артефакты составили основу современной коллекции, насчитывающей около 15 000 предметов.

Наиболее обширную часть собрания образуют театральные афиши и программы, охватывающие период с 1847 года по настоящее время. С 1930-х годов начал формироваться фотофонд, где особую ценность представляют снимки 1890-х годов и коллекция стеклянных негативов 1930-1950-х годов, насчитывающая около девяти тысяч единиц хранения.

В библиотечном фонде музея хранится собрание пьес середины XIX века — 1930-х годов, включающее рукописные экземпляры из библиотеки ярославского антрепренёра В. Смирнова (руководившего театром в 1855–1880), а также тиражные издания 1920-1930-х годов, представляющие собой образцы советской драматургии.

Особый раздел коллекции составляют театральные макеты, с которых фактически началась музейная деятельность. Наиболее ценные экземпляры декораций созданы в 1930-1950-х годах профессиональными макетчиками театра. Уникальной особенностью фонда являются «спектаклевые папки», содержащие полный комплект материалов по каждой постановке: афиши, программы, фотографии, рецензии и приказы о составе исполнителей.

С конца 1990-х годов формируется видеотека, включающая хронику театральной жизни и материалы «Волковского фестиваля», а также фестиваля «Будущее театральной России». Музей осуществляет научную обработку, учёт и хранение коллекции, ведёт активную выставочную и экскурсионную работу.

В 2025 году к 275-летию театра Бахрушинский театральный музей в рамках Федерального проекта «Новый музей театра» открыл обновленную экспозицию. Помимо предметов из богатого собрания самого театра в экспозиции представлено свыше 250 экспонатов из фондов Бахрушинского музея, Российского государственного исторического архива, Государственного архива Ярославской области, Ярославского музея-заповедника и архива театра. Среди ключевых предметов — жалованная грамота братьям Волковым с печатью Екатерины II, либретто маскарада «Торжествующая Минерва» (1763) и первое издание трагедии А.П. Сумарокова «Хорев».